После событий второй части Эдди и Веном научились сосуществовать, став неожиданными защитниками Сан-Франциско. Но их хрупкий мир рушится: правительственные агенты во главе с полковником Джеком Кроули запускают операцию по поимке симбиота, а с космоса прибывает Клетус Касади с армией кровожадных симбиотов во главе с Меркурием.

Пока Веном вынужден противостоять сородичам, Эдди пытается доказать, что их союз — не угроза, а шанс для человечества. Фильм исследует тему «чужого среди своих», добавляя экшен-сцены с масштабными трансформациями и неожиданными союзами. Кульминация — битва, где решается судьба не только героев, но и всей планеты.